第 1 季

长禄元年（1457年），安房国领主里见义实遭邻国安西景连大军围困。面临断粮的绝境，义实向女儿伏姬的爱犬八房许下诺言：“若你能取下景连的首级，我便将伏姬许配于你。”岂料八房竟将这句戏言化为现实。为了信守承诺，伏姬随八房隐入深山，并不久怀有身孕，而这一连串的悲剧皆是仇视里见家的恶女——玉梓的怨灵所为。最终，前来营救公主的金碗大辅开枪射击，却不幸导致伏姬与八房双双毙命。就在伏姬香消玉殒的瞬间，她颈上的八颗灵珠飞散向天际，八犬士的传说就此拉开序幕。

长禄三年（1458年），武藏国大冢村诞生了一名男婴，取名犬冢信乃。待信乃元服成年后，父亲犬冢番作将那把象征关东霸主地位的名刀“村雨”传授于他。然而，信乃的伯父大冢蟇六勾结浪人网干左母二郎，施计企图夺取宝刀。番作因遭此卑劣算计而颜面尽失，最终愤而切腹自尽。痛失严父的信乃，不得不亲手了断被左母二郎重伤的爱犬“与四郎”的性命。就在此时，一颗宝珠竟从狗的伤口中飞出，那奇异的珠子上，赫然浮现着象征孝道的“孝”字。

犬川庄助受龟筱挑唆，沦为刺客前去刺杀信乃。然而，当两人互相看见对方身上的印记与灵珠时，顿悟了彼此间深厚的宿命羁绊，遂结为异姓兄弟。另一方面，留在村中的滨路被许配给了阵代簸上宫六，深爱信乃的她深知此情难圆，万念俱灰下决意自尽，却在千钧一发之际被网干左母二郎救下。但这并非善行，苏醒后的滨路惊恐地发现了左母二郎作为邪恶术士的妖邪真身。就在滨路即将惨遭毒手之际，一名男子挺身而出将其救下，此人正是她自幼失散的亲生兄长——犬山道节。

滨路的失踪在大冢村引发了巨大的骚动。混乱之中，阵代及其党羽显露出了恐怖的妖魔本相，村长夫妇很快便惨遭其毒手。唯有庄助一人挺身与邪魔对抗，最终却反遭诬陷，背负着杀害养父母的罪名而被捕。与此同时，抵达古河的信乃获准拜谒足利成氏，本欲献上名刀“村雨”以求仕官，谁知那把刀竟被识破为赝品，信乃瞬间沦为被追捕的要犯。而那名从古河城地牢被特赦释放、奉命讨伐信乃的男子，正是名震一时的勇士——第四位犬士犬饲现八。两人在古河城天守阁，通称“芳琉阁”之上，展开了宿命的对峙……

下总国行德镇，经营旅店的犬田小文吾在利根川垂钓时，意外救起了两名男子，这二人竟是从芳琉阁坠河后漂流至此的信乃与现八。虽然现八很快苏醒，但信乃却始终深陷恶梦之中难以自拔。此时，小文吾的妹妹沼蔺与丈夫房八前来拜访，房八识破了小文吾窝藏的二人正是通缉要犯，随即向官府告发。在一场激烈的混战中，房八失手误杀了妻子沼蔺，盛怒之下的小文吾当即挥刀斩杀了房八。然而令人震惊的是，倒在血泊中的并非人尸，而是两具狗的尸骸……

离开行德后，信乃等三位犬士带着沼蔺尚在襁褓中的遗孤大八，踏上了前往大冢村的旅程。此时的大冢村内，庄助因被指控为杀害养父母的凶手而被捕，且已被宣判死刑。得知这一消息后，信乃与现八当即决定前去营救。两人借着夜色掩护，悄然潜入刑场埋伏起来。就在庄助即将被处以磔刑的千钧一发之际，他们猛然杀出，在小文吾的强力支援下，有惊无险地成功救出了庄助。然而，网干左母二郎却在这时现身于五人面前，留下一句“我很期待八人齐聚的那一天”后，便扬长而去……

信乃、庄助、现八、小文吾与道节这五位犬士终于集结。然而，“忠”之犬士道节却深陷于为父报仇的执念之中，即便是面对拥有相同印记的同伴，他也紧闭心扉。誓要向仇敌上杉定正讨回血债的道节，对定正的轿列发起了突袭，殊不知那轿中被杀之人竟是用来诱捕他的替身！转瞬间，中计的道节与其他犬士便被上杉的大军团团包围，陷入了绝境……

犬坂毛野乔装成绝美的舞姬，借此一步步逼近杀父仇人伺机复仇。然而，当对牛楼深邃的黑暗被鲜血染红之时，恶灵们的怨念也终于露出了狰狞的獠牙……

犬村大角因父亲不幸被恶灵附身而遭断绝父子关系，被迫隐居于草庵之中。往昔的回忆令他的剑锋日渐迟钝，终将他一步步推向了绝望的深渊……

滨路竟从冥界彷徨而出，令犬士们备受蛊惑，心神大乱。趁着他们内心动摇、痛苦挣扎之际，邪恶的阴影已悄然潜入……

那个投靠里见家死敌蟇田一族的网干，其真实身份究竟为何？随着八犬士的集结，那段尘封已久、将他们命运紧紧相连的宿命因缘之谜，如今终将被揭开……

斩断宿命因缘的时刻终于到来！在命运之丝的指引下，八犬士齐聚里见城。然而，他们却惊恐地发现，滨路竟然落入了敌人的魔掌之中……

终结之战的时刻终于来临。迎接他们的究竟是胜利的荣光，还是败北的苦果？而在这场死斗之后，等待着八犬士的，又将是怎样离奇的命运……